MoneyMan

Репродуктивная изоляция у колюшек возникает благодаря пластичному «волшебному признаку»

Рис. 1. Самец (снизу) и самка трехиглой колюшки (Gasterosteus aculeatus). Такую яркую окраску (покрасневшая нижняя часть тела, синие глаза) половозрелые самцы приобретают в период размножения. В остальное время у самцов и самок похожая окраска. Фото с сайта eawag.ch

Одна из самых дискуссионных и интригующих тем в эволюционной биологии — объяснение механизмов, которые обеспечивают возможность симпатрического разделения видов (когда ареалы пересекаются). Среди этих механизмов ведущая роль отводится так называемым «волшебным признакам», которые могут выполнять сразу две функции: адаптировать особей к разным экологическим нишам и препятствовать перемешиванию генов, обеспечивающих эти адаптации. Новое исследование, проведенное учеными из Великобритании и Мексики на трехиглых колюшках, показывает, что адаптация к разной пище в ходе онтогенеза заметно меняет форму тела, а форма тела, в свою очередь, может выполнять функцию «волшебного признака», способствуя началу видообразования.

В 2004 году Сергей Гаврилец (Sergey Gavrilets, американский ученый российского происхождения, специалист по математическому моделированию в области эволюционной биологии) в своей книге Fitness Landscapes and the Origin of Species («Ландшафты приспособленности и происхождение видов») предложил концепцию «волшебных признаков» (magic traits).

«Волшебные признаки» должны одновременно отвечать двум условиям:
    1) Они должны находиться под давлением так называемого дизруптивного (или разрывающего) отбора (см. Disruptive selection) — специфической формы отбора, при которой самыми успешными (в смысле шансов оставить большее количество потомков) оказываются особи с наиболее уклоняющимися от среднего вариантами (например, обладатели самых маленьких и самых больших клювов в какой-нибудь популяции птиц). Дизруптивный отбор возникает тогда, когда происходит параллельная адаптация членов популяции к разным экологическим нишам в занимаемом ареале. Результатом же становится нарастающая разнородность по некоторым признакам фенотипа.
    2) Различия между особями по данным признакам предрасполагают к возникновению ассортативности — повышенной вероятности скрещивания похожих друг на друга особей. Механизмы ассортативности бывают разными, в частности, у животных они часто определяются субъективной оценкой привлекательности потенциального партнера.

Сочетание этих двух условий приводит к тому, что изначально единая популяция постепенно делится на группы, члены которых все более и более различаются по «волшебным признакам» и чем дальше этот процесс заходит, тем менее они склонны к перекрестным скрещиваниям.

Таким образом, наличие «волшебных признаков» оказывается ключом к механизму так называемого симпатрического видообразования — разделения родительского вида на два или несколько дочерних видов без территориального разобщения. Один из широко известных примеров такого рода — видообразование у цихлид в африканских озерах, где роль «волшебного признака» играют особенности окраски и цветовосприятия на разных глубинах (см. Эволюция цветного зрения у африканских цихлид шла двумя путями, «Элементы», 29.12.2009). Другой пример — эволюция вьюрков на островах, где роль «волшебного признака» играет размер клюва (см. Видообразование на разных островах идет параллельными путями, «Элементы», 15.03.2007). Эта же логика работает и для дрозофил (см. Найден «волшебный признак», способствующий видообразованию у дрозофил, «Элементы», 11.03.2014).

Вот уже много лет одним из любимых объектов для эволюционных биологов служат трехиглые колюшки (Gasterosteus aculeatus). Эти маленькие рыбки широко распространены в разных регионах северного полушария. Большинство подвидов трехиглых колюшек обитает в море, но на самых разных континентах многократно независимо возникали пресноводные подвиды: в ходе таяния ледников после последнего оледенения поднимался уровень моря и некоторые озера временно были соединены с морями и океанами. Их и заселяли колюшки.

Репродуктивная изоляция у колюшек возникает благодаря пластичному «волшебному признаку»

Рис. 2. Бентосная (вверху) и пелагическая морфы трехиглой колюшки. Фото с сайта sararegistry.gc.ca

Осваивая озера, колюшки со временем распадались на морфы, привязанные к разным экологическим нишам, — в частности, бентосные (это рыбки, которые держатся прибрежных зон и питаются придонными беспозвоночными) и пелагические (рыбки, предпочитающие кормиться планктонными организмами в открытой воде). Например, такие пары подвидов имеются в трех канадских озерах (J. L. Gow et al., 2008. Ecological predictions lead to the discovery of a benthic–limnetic sympatric species pair of threespine stickleback in Little Quarry Lake, British Columbia). За несколько тысяч лет рыбки приобрели значительные фенотипические и генетические различия, изучение которых дает ученым богатый материал для понимания процессов адаптации, дивергентной и конвергентной эволюции. Важным преимуществом колюшек в качестве исследовательского объекта является и простота их выращивания в условиях лаборатории — эти рыбки совсем небольшие, так что для экспериментальной работы с ними хватает обычного аквариума.

«Элементы» уже несколько раз рассказывали об исследованиях, главными героями которых были трехиглые колюшки, см. новости Экспериментально подтверждено влияние видообразования на свойства экосистем (06.04.2009), Направленность эволюции колюшек зависит от наличия убежищ (17.06.2011), На предпочтения колюшек влияют свободные аминокислоты (14.10.2016), Ломкие сайты хромосом предопределяют параллельную эволюцию у трехиглой колюшки (23.01.2019).

Международный коллектив ученых из Мексики и Великобритании посвятил свое исследование поиску «волшебного признака», который бы мог обеспечить начальный этап дивергенции бентосной и пелагической морфы колюшек. Конкретнее, ученые пытались выяснить, не может ли в качестве «волшебного» выступить такой признак, изменения которого обусловлены не вновь возникающими мутациями, а фенотипической пластичностью, возникающей как непосредственное следствие перехода на характерную диету (придонные беспозвоночные или мелкие планктонные организмы).

В школьных учебниках по биологии в качестве синонима (устаревшего, хочется заметить) для термина «фенотипическая пластичность» используют понятие «модификационная изменчивость». Это та часть изменчивости, которая определяется не различиями генов, а реакциями генов на условия, в которых протекает онтогенез. В качестве наглядного примера можно привести изменчивость по объему мышц, которая очень сильно зависит от количества тренировок. Разница в мышечной массе у двух однояйцевых братьев-близнецов будет целиком определяться именно фенотипической пластичностью, поскольку гены у них одинаковые. Более того, на этом примере видно, что пластичность может проявляться сразу в нескольких признаках, поскольку длительные интенсивные тренировки изменяют не только мышцы, но также способствуют увеличению толщины и плотности костей, к которым крепятся эти мышцы, а также разрастанию сети кровеносных сосудов, питающих ткани мышц и костей.

Итак, в одном из прудов в Шотландии ученые отловили 240 мальков колюшек (длиной 5–9 мм). В этом пруду все колюшки одинаковые, разделения на экологические морфы здесь нет. Их разделили на случайные группы по 40 особей в 6 аквариумов и содержали в лаборатории на протяжении 11 месяцев, чтобы рыбы достигли половозрелости. Дважды в день рыбок кормили, причем в трех аквариумах в качестве корма использовали дафний — это пелагическая диета (то есть такое кормление имитирует диеты популяций, обитающих в толще воды), а в других трех аквариумах рыб кормили личинками комара-звонца, которые оседают на дно — таким образом имитируется бентосная диета.

Через 10 месяцев повзрослевших рыб фотографировали и определяли индивидуальные морфологические параметры. Для каждой рыбы был рассчитан условный показатель отклонения морфологии от усредненной формы тела для всех исследуемых рыб в сторону приближения к пелагической или бентосной вариации. Выяснилось, что форма тела действительно имеет характерные различия в зависимости от диеты (см. рис. 2). Рыбки, приученные питаться личинками со дна, отличались меньшим размером глаз, относительно более короткой головой, а также большей близостью грудных плавников к голове и некоторыми пропорциями туловища. Указанные различия в равной степени касались самок и самцов.

Репродуктивная изоляция у колюшек возникает благодаря пластичному «волшебному признаку»

Рис. 3. Схема расположения опорных точек, которые были использованы в качестве ориентиров при расчете морфометрических параметров колюшек. Стрелочки указывают на усредненный вектор изменений формы тела у рыб на пелагической диете в сравнении с бентосной диетой. Фотографии рыб обсчитывались по указанным опорным точкам автоматически при помощи специальной программы. Рисунок из обсуждаемой статьи в Evolutionary Ecology

В возрасте 11 месяцев рыбы, успешно достигшие половозрелости, были использованы в следующей стадии эксперимента. Самку отлавливали из аквариума, в котором она выросла, и перемещали в отдельный небольшой аквариум. Три из четырех стенок у этого аквариума непрозрачные. Через 12 часов, дав самке освоиться в новой обстановке, исследователи размещали с четвертой стороны за стеклянной стенкой еще один аквариум, разделенный посередине непрозрачной перегородкой на два отсека, в каждом из которых находился один самец. Таким образом, самцы друг друга не видели, а вот самка видела обоих — одного в правой половине, а другого в левой. Самцов в пару подбирали так, чтобы они различались по диете, но были при этом одинакового размера. Таким образом, условия эксперимента позволяли самке судить о самцах исключительно по внешним данным — а именно, по пропорциям тела.

В природе самки трехиглых колюшек, вообще-то, оценивают самца по множеству параметров. В частности, они обращают внимание на его мастерство при строительстве гнезда для выметывания икры, но в данном случае аквариумы не содержали никакого материала, который бы позволил самцам показать себя с этой стороны.

Самец колюшки строит гнездо, в которое завлекает самку и стимулирует ее к откладке икры. Затем он оплодотворяет икру и охраняет ее до вылупления мальков

Исследователи следили за поведением самки в течение 5 минут, фиксируя, сколько времени самка проводит напротив правого и левого отсека «мужской половины» помещения. Выбор считали совершенным в пользу того самца, напротив которого самка находилась 60% или более от предоставленного времени. Те испытания, в которых время, проведенное самкой у каждого отсека, попадало в промежуток между 40 и 60% при подведении итогов не учитывались. Такой подход определения предпочтений самки в отношении брачного партнера является косвенным, однако применяется он достаточно давно, и его правомочность была доказана ранее в специальных исследованиях. После завершения испытания самку возвращали в родной аквариум к другим рыбам.

Всего в экспериментах было задействовано 28 самок (из них 21 из аквариумов с бентосной диетой и 7 — с пелагической) и 36 самцов (21 и 15, соответственно). Каждая самка участвовала в испытании четырежды в разные дни, выбирая между самцами в разных предъявляемых парах. В общей сложности положительным результатом (осуществленным выбором самки) завершились 96 испытаний из 112.

По итогам экспериментов выяснилось, что самки (как и ожидали исследователи) демонстрировали склонность чаще выбирать того самца, который был выращен на той же диете, что она сама (и ее соседи). Самки, выращенные на пелагическом корме, выбирали самца с более «пелагической» формой тела в 66% испытаний, а самки, выращенные на бентосной диете, в 54% испытаний выбирали самца с более «бентосной» формой тела. Надо отметить, во втором случае результат достоверно не отличается от 50%, то есть от случайного выбора. Но, возможно, дело просто в недостаточной выборке.

Авторы на этом не остановились, решив выяснить, что могло обусловливать «ошибочные» выборы: в чем причина того, что самка выбирала самца не «своего» фенотипа.

Первая версия — как-то влияет форма тела самой самки. Предположим, самки с более ярко выраженным «бентосным» или «пелагическим» фенотипом имеют тенденцию выбирать и самцов с соответствующими отклонениями фенотипа более уверенно. Проверили. Оказалось, что нет, корреляции между формой тела самки и частотой «ошибок» не обнаружилось.

Вторая версия — вероятность «ошибиться» определяется степенью контрастности фенотипов между двумя самцами в паре. В этом случае правильные выборы должны чаще наблюдаться при более контрастных фенотипах, а ошибочные — чаще при менее контрастных. Это предположение хорошо подтвердилось в статистическом анализе (p = 0,041).

Рассмотрели и еще одну версию. Учитывая, что предпочтения каждой самки формируются, вероятнее всего, по механизму запечатления (импринтинга) фенотипа своих соседей по аквариуму, где она выросла, можно предположить, что рыбки отвергают тех самцов, фенотип которых чрезмерно отклоняется от среднего фенотипа знакомых ей особей. То есть если даже морфология самца отклоняется в «правильную» сторону, но эти отклонения слишком велики, то она предпочтет самца с более «умеренным» (близким к среднему по аквариуму) фенотипом.

Однако тут экспериментаторов ждал сюрприз. Результат оказался прямо противоположным: в тех случаях, когда выбор оказывался «ошибочным», он делался не в сторону более среднего, а, наоборот, в сторону более экстремального фенотипа. Размышляя над возможными причинами такого выбора, можно вспомнить о концепции «суперстимула» (supernormal stimulus) — она как раз выводит эволюцию разнообразных экстравагантных признаков из конкуренции за внимание потенциального партнера (см. картинку дня Флажки, вымпелы и ракетки). Такая стратегия, надо отметить, в каком-то смысле является противоположностью ассортативного скрещивания, так что здесь создается впечатление некоторого противоречия в результатах эксперимента. Впрочем, природа богата причудливыми сочетаниями разных стратегий.

Принципиально важным результатом обсуждаемой работы является наглядная демонстрация того, что фенотипическая пластичность, возникающая как онтогенетически обусловленная адаптивная реакция на изменения экологических условий (в данном случае это вид корма и, соответственно, способ его добычи, влияющий на морфологию головы и туловища рыб) при наличии у животных механизма импринтинга на «знакомых» особей (а ими оказываются, в первую очередь, родители, братья и сестры) может создавать условия для формирования репродуктивной изоляции (пусть и не строгой), которая может стать началом для процесса видообразования. В итоге пластичные признаки могут выполнять роль «волшебных признаков», которые одновременно и адаптируют организм к измененной экологической нише, и создают условия для обособления вида. Отличие от классической схемы работы «волшебных признаков» заключается здесь в том, что изменения на начальном этапе осуществляются в отсутствие каких-либо новых полезных мутаций. Мутации будут подключаться позже на фоне уже наличествующей этологической репродуктивной изоляции, со временем способствуя дальнейшему усилению наследуемых различий и репродуктивной изоляции по мере обособления видов.

Наличие такого механизма, теоретически, значительно увеличивает ожидаемую скорость видообразования. Ведь, в отличие от мутаций, которые не слишком часты и в большинстве своем оказываются вредны или бесполезны в контексте отбора, фенотипическая пластичность проявляется в первом же поколении как непосредственный и адаптивно направленный ответ на новые запросы среды.

Однако зададимся вопросом, насколько правдоподобно срабатывание описанного механизма в условиях реального водоема, где имеются две потенциальные пищевые ниши? Предполагая, что как выбор места питания, так и анатомические адаптации к соответствующему способу питания не обусловлены генетически, а формируются в индивидуальном онтогенезе в форме фенотипической пластичности, это ожидание кажется не слишком убедительным.

Чтобы сценарий сработал, нужно, чтобы присутствовал элемент наследования. Но в какой форме? Логика подсказывает, что для полноты картины следовало бы проверить наличие у колюшек возможности импринтирования пищевого поведения родителей (а это не исключено, ведь колюшки отцы какое-то время присматривают за мальками) или работы каких-либо эпигенетических механизмов наследования (как это было показано в отношении другого вида рыб, см. Пищевое поведение у пещерной рыбы наследуется эпигенетически, «Элементы», 27.09.2012). И если ответы будут положительными, то предложенный механизм действительно представляет важное дополнение к пониманию способов инициации симпатрического видообразования. Как минимум, это вполне может работать для тех животных, у которых имеется достаточно продолжительный этап «воспитания» потомков родителями.

Источник: elementy.ru

Fozzy

ОСТАВЬТЕ ОТВЕТ

Please enter your comment!
Please enter your name here

4 × один =